هانتر كان أحد عناصر منتخب الأسود الثلاثة التي أحرزت كأس العالم سنة 1966 اللقب اليتيم في سجل الفريق الأنقليزي، على حساب ألمانيا الغربية بنتيجة أربعة أهداف لهدفين بعد تمديد الوقت، وكان أحد الأهداف محل تشكيك كبير إلى اليوم بخصوص تجاوز الكرة من عدمه للخط النهائي للمرمى. 
كما أحرز هانتر مع فريقه لقب بطولة إنقلترا في مناسبتين (1969 و1974) وخسر نهائي كأس رابطة الأبطال الأوروبية سنة 1975 أمام الفريق البافاري نادي بيارن مونيخ.